Kard. Dulles był synem szefa amerykańskiej dyplomacji za czasów prezydenta Eisenhowera, bratankiem szefa CIA, a jego pradziadkami byli amerykański sekretarz stanu i przewodniczący Izby Reprezentantów. Rodzina była prezbiteriańska, zaś sam Avery skłaniał się ku agnostycyzmowi. W wieku 22 lat pod wpływem lektury św. Augustyna przeszedł na katolicyzm, a w wieku 37 lat został księdzem. Należał do jezuitów.

Wykładał na najlepszych uczelniach Stanów Zjednoczonych i Europy, m.in na Oxfordzie, w Princeton, Yale i na rzymskim Gregorianum. Zajmował się teologią fundamentalną, apologetyką i ekumenizmem. Pisał o modelach Kościoła i o członkostwie w nim jako problemie katolickim i ekumenicznym. Uważał, że indywidualistyczne szukanie prawdziwego obrazu Chrystusa poza Kościołem jest iluzją.

Po polsku ukazały się dwie jego książki: „Chrystus i Ewangelia” (1971) oraz „Blask wiary. Wizja teologiczna Jana Pawła II” (2003). Kard. Dulles trzykrotnie odwiedzał Polskę. Gdy w 2003 r. odbierał doktorat honoris causa Papieskiego Wydziału Teologicznego w Warszawie, powiedział: – Od dawna jestem zafascynowany teologią. Nie ma nic bardziej poruszającego niż kontemplowanie tajemnic wiary. Ale byłoby ono jałowe bez świętości.